Per il Motomondiale 1993, Okada diviene per la prima volta un pilota titolare, venendo ingaggiato dalla squadra ufficiale della HRC nella 250. Il giovane giapponese disputa un inizio di stagione molto positivo, arrivando 4° alla gara d'esordio in Australia, e ottenendo rispettivamente una 3° e una 2° posizione nei due appuntamenti successivi, rispettivamente in Malesia e in Giappone. Proprio in quest'ultima gara lotta per la vittoria fino all'ultima curva con il connazionale Harada, futuro vincitore del Mondiale. Tuttavia, a partire dalle gare successive, Okada non ottiene risultati degni di nota, se non la 2° posizione al Gran Premio d'Europa, alle spalle di Max Biaggi, pilota Honda del team Kanemoto.
La stagione successiva si rivela la migliore della sua carriera nella classe di mezzo, in cui ottiene le sue prime due vittorie in carriera nel Motomondiale (nel Gran Premio di casa e in Argentina e lotta per la vittoria del titolo con Biaggi, arrivando all'ultima gara a soli 8 punti di distacco dal pilota romano, nel frattempo passato all'Aprilia. In Catalogna tuttavia Okada non va oltre la 4° posizione, mentre Biaggi vince gara e titolo. Il giapponese si deve così accontentare del secondo piazzamento in classifica finale, con 209 punti.
Nel 1995 Okada non riesce a ripetere l'exploit della stagione precedente, ottenendo come miglior risultato in gara il gradino più basso del podio (in cinque occasioni), e concludendo la sua carriera nella 250 con un 4° posto finale. L'annata si rivela tuttavia felice per il nipponico, che nel frattempo partecipa e trionfa alla 8 Ore di Suzuka, in coppia con Aaron Slight.
Nella stagione 1996 Okada passa alla classe 500, sempre ingaggiato dal team ufficiale Honda (che quell'anno decide di passare da tre a quattro piloti), diventando compagno di squadra di Mick Doohan, Àlex Crivillé e il connazionale Itō. Tuttavia, proprio ai due giapponesi viene fornita la nuova NSR 500 V2, una moto prototipo competitiva, ma non all'altezza della NSR 500. L'esordio nella classe regina si rivela abbastanza positivo, con la 7° posizione in classifica finale e un 2° posto come miglior risultato, all'ultimo Gran Premio della stagione, in Australia.
L'annata successiva si rivela la migliore di Okada in 500. Questa volta in sella alla NSR 500, il giapponese diventa vicecampione del mondo, dietro l'irraggiungibile compagno di squadra Doohan, vincendo anche la sua prima gara nella classe regina (in Indonesia), una delle sole tre non vinte dall'australiano. Ancora oggi, il 2° posto di Okada è il miglior piazzamento di sempre per un pilota nipponico nella classe regina del Motomondiale.
Nel 1998 non riesce a riconfermarsi a causa di un infortunio al polso, che gli fa saltare quattro gare e non lo fa andare oltre l'8° posto in classifica. Nel 1999 Doohan è costretto al ritiro dalle competizioni, a causa di un brutto infortunio durante le prove del Gran Premio di Spagna, terzo appuntamento della stagione. Tuttavia Okada non riesce ad approfittarne e, nonostante la vittoria di tre gare, viene surclassato dal compagno Alex Crivillé, che diventa campione del mondo. All'ultima gara il nipponico, ritiratosi al 12° giro, viene perfino scavalcato in classifica dal pilota Suzuki Kenny Roberts Jr., ottenendo pertanto come risultato finale un amaro 3° posto. Nel frattempo Okada partecipa alla 8 Ore di Suzuka, vincendola per la seconda volta, al fianco del brasiliano Alex Barros (anche lui pilota Honda nella classe 500 del Motomondiale, ma nel team Pons).
La stagione 2000 si rivela in assoluto la peggiore di Okada, anche a causa di una crisi profonda all'interno della HRC, che vedrà come miglior piazzamento il 9° posto del campione uscente Crivillé. Il giapponese non va oltre l'11° posizione, con il terzo posto nel Gran Premio di casa come miglior risultato.
A fine stagione Okada decide di lasciare il Motomondiale e di passare al Campionato mondiale Superbike, rimanendo sempre legato alla Honda e correndo al fianco di Colin Edwards nella HRC. Il passaggio di categoria si rivela più complesso del previsto, e se Edwards riesce a lottare per il titolo mondiale con il ducatista Bayliss, il nipponico non va oltre l'8° piazzamento in classifica e un 2° posto nella gara 1 del Gran Premio d'Australia [1]. Al termine della stagione si ritira definitivamente dalle competizioni.
Dopo il 2001 Okada continua a rimanere legato alla Honda, svolgendo il ruolo di collaudatore. Nel 2008, a quasi sette anni di distanza dalla sua ultima gara, gli viene stata assegnata una wild card per gareggiare nella MotoGP, in occasione del GP d'Italia. In questa corsa porta al debutto una nuova versione della Honda RC212V, piazzandosi al 14º posto [2].
La sua carriera nel motorsport si chiude definitivamente nel 2012, con la terza vittoria alla 8 Ore di Suzuka, insieme a Kōsuke Akiyoshi e Jonathan Rea.
Giappone
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