Cirillo, figlio e nipote di sacerdoti ortodossi, entrò nel 1965 nel seminario teologico di Leningrado (nome all'epoca di San Pietroburgo) e poi studiò teologia presso l'Accademia Teologica di San Pietroburgo. Dopo la sua ordinazione nel 1969 e la sua laurea nel 1970, divenne il primo segretario del metropolita Nicodemo di Leningrado, che già nel 1960 aveva favorito l'apertura ecumenica della Chiesa ortodossa russa. Nel 1971, Cirillo diviene Archimandrita e fu designato rappresentante ufficiale del Patriarcato di Mosca presso il Consiglio Ecumenico delle Chiese; in questa veste, è stato attivamente coinvolto nell'attività ecumenica della Chiesa ortodossa russa.
Alla fine del 1974 Cirillo divenne rettore del seminario di San Pietroburgo e dell'Accademia Teologica, mantenendo la carica fino alla fine del 1984. Nel marzo 1976 venne nominato vescovo di Vyborg, divenendo arcivescovo l'anno seguente; sotto la sua giurisdizione ricadevano anche le parrocchie della Finlandia. Nel dicembre 1984 venne nominato arcivescovo di Smolensk, e amministratore della diocesi di Kaliningrad. Nel 1991, il patriarca Alessio II lo nominò metropolita. Dal novembre 1989, egli divenne anche presidente del dipartimento affari religiosi esteri del patriarcato di Mosca e, quindi, anche membro permanente del Santo Sinodo della Chiesa ortodossa russa. In qualità di membro della Commissione biblica e teologica del patriarcato di Mosca Cirillo aveva partecipato ai preparativi per il Consiglio a Mosca nel 2000.
Il 5 dicembre 2008 moriva il patriarca Alessio II, da tempo malato. Il giorno successivo, il Santo Sinodo della Chiesa ortodossa russa nominava Cirillo Locum tenens del seggio patriarcale. In tale veste, egli officiò i funerali del defunto Patriarca nella Cattedrale di Cristo Salvatore, tenutisi il successivo 9 dicembre.
Per la scelta del successore di Alessio II è stato convocato per i giorni 27-29 gennaio 2009 il Consiglio dei vescovi della Chiesa russa (Pomestny Sobor), ospitato nella medesima cattedrale. Qui Cirillo, che si è presentato come largamente favorito, è stato eletto con 508 voti su 702 Patriarca di Mosca e di tutte le Russie.
Il 1º febbraio 2009, si è tenuta nella Cattedrale di Cristo Salvatore la fastosa cerimonia dell'intronizzazione, nella quale, alla presenza di oltre 4.000 tra prelati e fedeli, tra cui il presidenteDmitrij Medvedev e il primo ministroVladimir Putin, Cirillo ha assunto ufficialmente la nuova carica.
«Per i servizi allo Stato e per i progressi compiuti nell'attuazione di un vasto programma di costruzione, ricostruzione e restauro dei siti storici di Mosca»
— 28 dicembre 1995
«In occasione del sessantacinquesimo genetliaco, per un significativo contributo nell'approfondire la tradizionale amicizia tra i popoli di Armenia e Russia e per la preservazione e lo sviluppo dei valori spirituali»
— 2011
«Per i contributi rilevanti alla costruzione e al rafforzamento delle relazioni amichevoli e dell'unità dei popoli della Bielorussia e della Russia»
— 2012
«Per le attività della Chiesa finalizzate ad aumentare l'autorità dell'Ortodossia nel mondo e in occasione del 1025º anniversario dell'arrivo del cristianesimo nella Rus' di Kiev»
— 27 luglio 2013
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Wikinotizie contiene l'articolo Kirill è il nuovo Patriarca della Chiesa ortodossa di tutte le Russie, 1º febbraio 2009
